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Alors qu'il passe en jugement pour avoir tenté de sauver des agents de l'Ultime Désespoir, Makoto Naegi est gazé et piégé avec les membres de la Fondation du Futur dans leur building. Tous se réveillent aux côtés du cadavre d'une de leurs partisans et chacun porte un bracelet attaché à son poignet. Monokuma, le principal en peluche démoniaque, réapparaît et les informe qu'ils sont les participants du dernier jeu du désespoir. Celui-ci consiste à démasquer un traître qui s'est glissé parmi eux et qui a pour ordre de les tuer un par un à chaque fois que tout le monde dort. De plus, le bracelet leur injecte un produit anesthésiant, à une heure donnée afin de garantir la progression du jeu, ainsi qu'une dose létale de poison s'ils tentent de retirer leur chaînette ou si ceux-ci effectuent une "action interdite" qui diffère pour chaque personne. Tandis que le doute et la méfiance se répandent, Makoto tente de raisonner ses compagnons d'infortune pour découvrir le félon qui se cache derrière ce nouveau Monokuma...